6 agences départementales sont réparties sur le territoire d'Ille-et-Vilaine. Objectif : offrir un service public de proximité pour satisfaire les besoins des habitants, usagers, partenaires, communes, intercommunalités.

Chaque agence départementale, au travers de ses services, accomplit 3 missions : Développement local, Vie sociale, Construction.

Le service Développement local a la responsabilité du développement des territoires, environnement, conseil en énergie partagé, conseil architectural.

Le service Vie sociale intervient en matière de sport, culture, éducation, jeunesse, aide et action sociale. Il a pour objectif de développer de nouvelles approches transversales, plus à même de tendre vers l’égalité des chances et vers une insertion durable des personnes dans la société. Il s’agit de combiner tous les leviers de promotion et d’épanouissement de la vie de chacun.

Le service Construction assure la gestion des routes, bâtiments départementaux (rénovation, restructuration, assistance à la construction, gestion immobilière, maintenance et aménagement).

Chaque agence départementale comporte également un service "ressources" regroupant les systèmes d'information, les ressources humaines, les finances, l'accueil, l'archivage, le secrétariat.

Le service Développement local et la mission agrément de l'agence départementale du pays de Saint-Malo sont situés à l'espace social commun de Dol-de-Bretagne.